В древности на Земле сосуществовали наука и магия. Но человечество стало развиваться не самым удачным образом, и над миром нависла угроза техномагической катастрофы. Для её предотвращения Земля была разделена на два независимых параллельных мира. Старк — мир, где правят наука и технология и где живёт игрок; магия здесь невозможна. Аркадия — мир, где правит магия и обитают сказочные существа; но технологии и наука застыли здесь на уровне Средневековья. Перемещаться между двумя этими мирами могут лишь немногие люди, обладатели чрезвычайно редких умений: Скользящие, способные к прямому физическому перемещению, и Сновидцы, способные материализовываться в одном мире, пока их тело спит в другом. Равновесие между двумя мирами — Баланс — поддерживается Хранителями, сменяющими друг друга каждую тысячу лет, и контролируется аркадийским Орденом Стражей. Нарушение Баланса смертельно опасно для обоих миров. Однажды Баланс покачнулся. Двенадцатый Хранитель исчез со своего поста, в то время как тринадцатый ещё не приступил к исполнению своего долга. Эйприл Райан, жительнице Старка, обладавшей способностью перемещаться между мирами, удалось вернуть Хранителя и восстановить Баланс; её приключения составили сюжет игры «The Longest Journey». Но нарушение Баланса не прошло бесследно, и в обоих мирах стали синхронно развиваться странные события. В Аркадии ослабло значение магии и начались войны. Север Аркадии, в том числе и город Маркурия, резиденция Ордена Стражей, был захвачен теократической Азадийской империей. Орден был практически уничтожен. Азади истребили все религии, отличные от их собственной, и отправили в гетто всех жителей города, имеющих отношение к магии. Азади презирают магию и двигаются по технологическому пути, ими изобретены дирижабли и паровые машины. Облик Маркурии изменился до неузнаваемости: азади строят в её центре гигантскую башню непонятного назначения, уходящую вершиной в облака. Местные жители подняли против азади движение Сопротивления, одной из лидеров которого является теперь Эйприл Райан. В Старке произошли события, позже названные Коллапсом. Технологии были отброшены на два столетия назад: стали невозможны полёты со сверхсветовой скоростью, антигравитация, нейроинтерфейсы. Возможной причиной Коллапса стало то, что технологии Старка слишком развились и приблизились к уровню магии — а магия для Старка запрещена. За последующие десять лет человечество сумело отойти от шока Коллапса, но мир значительно изменился. Международные коммуникации были восстановлены лишь благодаря возвращению к более старым технологиям. Была создана беспроводная информационная Сеть (англ. Wire), соединяющая всю электронику мира в единое целое. Вмешательство в инфраструктуру Сети является преступлением. Глобальное полицейское агентство «ОКО» (англ. The EYE) следит за порядком в мире, за сохранностью Сети и — посредством Сети — за всеми гражданами Старка. Фактически в Старке установлен тотальный информационный контроль под предлогом предотвращения очередного Коллапса.

В Старке идёт 2219 год. Японская корпорация WATI, специализирующаяся на развлечениях и игрушках, собирается вывести на рынок новый товар — дример (англ. Dreamer console), использующий технологию чтения, трансляции и индукции сновидений. Дример позволяет видеть осознанные сны «на заказ». Трансляция снов осуществляется посредством сети «DreamNet», центр которой — суперкомпьютер «Айнгана». Но корпорация умалчивает, что эта технология может быть использована не только для развлечений, а и для массовой промывки мозгов. Исследования засекречены, проект носит кодовое имя «Алькера».
Одним из побочных продуктов исследований WATI стала Вера (англ. Faith) — маленькая виртуальная девочка, которая время от времени появляется в Сети, вызывая в ней мощные помехи, так называемый Шум (англ. Static). Шум ухудшает всемирную связь и приносит немало беспокойства властям.
Зои Кастильо, главная героиня игры, страдает меланхолией и бесцельно убивает своё время. Но загадочное исчезновение её бывшего парня — журналиста Резы Темиза, занимавшегося расследованием проекта «Алькера» — заставляет Зои встряхнуться и заняться поисками и между тем осознаёт что его также ищут люди ОКО. Одновременно Зои начинают преследовать странные видения: девочка Вера регулярно появляется перед ней на телеэкранах и призывает: «Найди Эйприл, спаси Эйприл». «Какую Эйприл?» — недоумевает Зои и едет по следам Резы в Ньюпорт, мегаполис на западном побережье США. Там она встречает старых друзей Эйприл Райан; эта встреча многое для неё проясняет. Затем на Зои нападают агенты WATI и насильно соединяют её с дримером. Зои засыпает.
Во сне Зои переносится вначале в Зиму — пустынный снежный мир, в котором живёт Вера — а затем в Аркадию. Зои — Сновидец; пока её тело спит в Старке, она ощущает своё физическое присутствие в Аркадии и может общаться с её жителями. Зои находит Эйприл Райан, которая давно потеряла свои способности Скользящей и стала одним из предводителей повстанцев, — но Эйприл и слышать ничего не хочет о Вере и её предупреждениях.
Очнувшись в Ньюпорте, Зои продолжает разыскивать Резу Темиза и едет в Японию. Там ей становится известна зловещая суть проекта «Алькера». Стремясь помешать его осуществлению, Зои проникает в здание корпорации WATI и внедряет троян в суперкомпьютер Айнгану, что приводит к его перегрузке. В поисках выхода из здания Зои случайно попадает в кабинет Элвина Питса, основателя WATI и руководителя проекта «Алькера», и имеет удовольствие побеседовать с ним лично. Уйти, не попавшись в лапы охраны, ей удаётся с большим трудом. Также, Зои узнаёт что Питс уничтожил личность Резы, когда тот рылся в сети компании.
Тем временем в Аркадии, Эйприл Райан следит за загадочным властным человеком в капюшоне, которого азади называют Пророком и под руководством которого строят свою циклопическую Башню. Следуя за Пророком, Эйприл попадает в обширные пещеры под городом Маркурией и затем в место, которое она называется «Палатой сновидений». Она входит в Палату в тот самый момент, когда Зои в Старке приближается к суперкомпьютеру «Айнгана», и перегрузка компьютера совпадает с мощным выбросом энергии в Палате сновидений. Эйприл слышит в этом сгустке энергии тысячи человеческих голосов. Ничего не понимающая и обеспокоенная, она отправляется на поиски ответов и добирается до тринадцатого Хранителя, но Хранитель уверяет её, что все эти странные происшествия не несут угрозы Балансу. Вернувшись в Аркадию, Эйприл обнаруживает, что Зои снова здесь, схвачена азадийцами и обвинена в колдовстве.
В это время Киан Альване приезжает в Маркурию со специальным заданием Шести Императриц: разыскать и убить вождя повстанцев, которого азади называют Скорпионом. Киан случайно встречается с Эйприл, не подозревая, что она и есть Скорпион, и между ними завязывается ожесточённый спор о действиях азадийцев в Северной Аркадии. В споре Эйприл удаётся немного приоткрыть Киану глаза на истинное положение вещей. Затем Эйприл освобождает Зои из тюрьмы, но снова отказывается слушать её «бредни» о Вере и опасности — и отправляется в тайный посёлок повстанцев, расположенный среди болот. Внезапно посёлок подвергается атаке десантников-азадийцев, прибывших на дирижаблях. Эйприл получает удар копьём и падает в болото. Киан пытается защитить её, но неудачно, и его арестовывают за измену. Зои наблюдает за всем происходящим издалека, не имея возможности предпринять что-либо. Друзья Эйприл помогают Зои вернуться в её мир.
Вновь очнувшись в Старке, Зои узнаёт, что источник сетевого Шума как-то связан с заброшенной лабораторией близ Санкт-Петербурга. Зои едет в Россию и находит записи учёных, из которых узнаёт, что здесь в рамках проекта «Алькера» проводились опыты над Верой. Веру использовали для тестирования галлюциногена «Морфей», необходимого для работы дримеров. Вера умерла после передозировки, но её сознание переместилось в «Айнгану» — суперкомпьютер сети «DreamNet».
Расстроенная Зои возвращается домой в Касабланку. Там её поджидает Хелен Чанг, одна из причастных к проекту «Алькера». Чанг просит Зои встретиться с Верой и убедить её уйти в небытие, чтобы таким образом прекратить Шум, который нарушает работу Сети и грозит миру вторым Коллапсом. При помощи дримера Зои возвращается в Зиму для последнего разговора с Верой. Вера «засыпает» и исчезает… Это приводит к серьёзному сбою суперкомпьютера «Айнгана», и, воспользовавшись возникшим замешательством, кто-то из помощников мисс Гилмор убивают Элвина Питса и берут под контроль WATI и проект «Алькера». Но прежде чем Зои очнулась, Чанг вводит ей большую дозу «Морфея», и Зои остаётся в коме.

Не имея возможности очнуться в реальности, Зои оказывается в странном пустынном месте между двумя мирами — Мире Снов — и рассказывает свою историю встреченному там Страннику. На протяжении всей игры Зои была в Мире Снов, и все события, происшедшие в игре, были её рассказом-воспоминанием. Перед тем как её дух покинул Старк, Зои увидела живого Резу, разговаривающего с её отцом. Понимая, что это не настоящий Реза, Зои безуспешно пытается предупредить отца.
Перед финальными титрами игрок видит телерекламу, анонсирующую появление дримеров в продаже.
Множество вопросов, возникающих у игрока во время игры и не находящих ответа, напоминают части огромной головоломки, которая должна сложиться в единое целое. Погибла ли Эйприл Райан; выживет ли Зои Кастильо; почему было сказано вопреки очевидному, что Зои спасла Эйприл; что предпримет Киан Альване, разум которого Эйприл пробудила от фанатической спячки; какова связь между суперкомпьютером «Айнгана» и Палатой сновидений; зачем азадийцы строят в Меркурии гигантскую башню; что произойдёт в Старке с приходом дримеров на рынок; что такое Мир Снов и является ли Зима его частью; каково значение множества вторичных сюжетных линий, эпизодических интригующих событий и персонажей — Пророка, Странника, Брайана Вестхауза, внезапно появляющегося после финальных титров игры; и что, в конце концов, станет с Балансом и мирами.